Формальный анализ до сих пор не в состоянии ответить на вопрос, как у муравьёв, пчёл и других социальных насекомых получило развитие ультракооперативное поведение. Однако новая теория, которая противопоставляет непредсказуемости природы теорию минимизации рисков, может изменить наш подход и сдвинуть дело с мёртвой точки.
В 1964-м году биолог-эволюционист Уильям Д. Гамильтон (William D. Hamilton), как казалось, объяснил один из величайших парадоксов в биологии — парадокс альтруистического поведения животных, с помощью математического уравнения. Столетием ранее сам Чарльз Дарвин в книге «О происхождении видов» назвал этот парадокс «особо трудным» и заставившим его усомниться в истинности своей теории.
Парадокс, о котором идёт речь, — альтруистическое поведение животных. Оно особенно характерно для «социальных насекомых». Муравьи, термиты, а также некоторые пчёлы и осы живут в высокоорганизованных колониях, где большинство особей бесплодны или отказываются от репродукции, обслуживая тех немногих, что откладывают яйца. Однако, похоже, что такое поведение явно нарушает принцип естественного отбора и выживания наиболее приспособленных, если «наиболее приспособленный» означает особь, наиболее успешную в размножении. В таком безукоснительном альтруизме насекомых — форме сверхсоциального поведения, который называют эусоциальностью, — трудно было обнаружить смысл.
Однако ситуация изменилась, когда Гамильтон придумал своё уравнение и сформулировал теорию, известную как кин-отбор (родственный отбор). Суть кин-отбора в том, что для особи биологически оправдано иметь меньше потомков, но в сотрудничестве с другими увеличивать число потомков своего родственника — у них будет часть генов, таких же, как и у исходной особи (биохимику Джону Бёрдону Сандерсону Холдейну (John Burdon Sanderson Haldane), заложившему основы этой теории в 1930-х годах, часто приписывают следующее изречение: «Я с радостью отдам жизнь за двоих братьев или восьмерых кузенов»). В элегантной формулировке Гамильтона жертва (c), которую приносит одна особь, помогая другой, уравновешена степенью родства этих особей (r), помноженной на выгоду, извлекаемую второй особью из жертвы первой (b). Согласно данной формуле, известной как правило Гамильтона, когда rb > c, гены, ответственные за развитие социального поведения, будут лучше распространяться. Это правило стало краеугольным камнем «теории инклюзивной приспособленности», в которой приспособленность рассчитывают как меру генетического успеха, измеряемого с учётом степени родства.
Гамильтону и не снилось, что его правило окажется в центре взрывоопасной дискуссии теоретиков, изучающих социальное поведение.
Выдвинув своё правило, Гамильтон продемонстрировал его убедительность на примере представителей отряда перепончатокрылых (Hymenoptera), — оно убедительно предсказывает поведение муравьёв, пчёл и ос, которым их странная генетика повелевает быть эусоциальными. У перепончатокрылых есть необычная «гаплодиплоидная» система формирования пола: неоплодотворённые яйца становятся самцами, а оплодотворённые — самками. Отсюда, в частности, вытекает то, что полнородные сёстры в среднем несут все гены отца и половину генов матери. Таким образом, величина r между сёстрами составляет ¾, тогда как величина r потомства по отношению к матери — всего ½. Данное обстоятельство, как указал Гамильтон, помогает найти эволюционный смысл в том, что рабочий муравей (все рабочие муравьи являются нефертильными самками) передаёт свои гены, не оставляя потомство, а помогая матери производить на свет больше сестёр.
В течение многих лет перепончатокрылые служили классическим примером эффективности кин-отбора. Из-за его убедительности многие биологи соглашались с теорией.
Однако у теории были и проблемы. Несмотря на то, что гамильтоновская трактовка гаплодиплоидии до сих пор связывается с изучением развитого социального поведения, с 1976-го года специалисты стали посматривать на эту гипотезу косо. В этом году Роберт Триверс (Robert Trivers) и Хоуп Хэр (Hope Hare) показали влияние самцов на степень родства. Хотя при гаплодиплоидии самки более тесно связаны со своими сёстрами, чем со своим потомством, у них больше общих генов с их потомством, чем с братьями (r = ¼). Получается, что эволюционное бремя ухода за «малоценными» братьями сводит на нет все выгоды от вскармливания «высокоценных» сестёр.
Ещё больше сомнений теория вызвала, когда речь зашла о термитах и других видах социальных насекомых, не принадлежащих к отряду перепончатокрылых: эти виды не являются гаплодиплоидными, и, стало быть, гаплодиплоидию нельзя рассматривать как движущую силу эволюционного происхождения их эусоциальности.
Возникшее недоверие к данной гипотезе стало трещиной, которая привела к грандиозному расколу — мнения учёных о теории инклюзивной приспособленности и правиле Гамильтона разделились. Поскольку кин-отбор до сих пор является доминирующей теорией в данной области, многие биологи продолжают использовать её в работе. Другие поддерживают подходы, не имеющие с этой теорией ничего общего. Споры представителей разных подходов нередко бывали столь горячими, что с обеих сторон сыпались обвинения в «сектантстве».
В одной из последних статей на эту тему, опубликованной в прошлом месяце в журнале Nature, предложен новый подход, который учитывает влияние на эволюционное развитие фундаментальной непредсказуемости природы. Кроме того, в статье рассматриваются некоторые вопросы, лежащие в основе разногласий между теоретиками эволюции (характер этих разногласий значительно изменился с времён, когда Гамильтон предложил свою формулу).
Нужно понимать, когда какие правила применимы
Правило Гамильтона никогда не предназначалось для того, чтобы его использовали только по отношению к колониям эусоциальных насекомых. Ему должны подчиняться все взаимодействующие социальные организмы, например, суслики, которые, рискуя собственной жизнью, свистом предупреждают членов группы о приближении хищника, или голубые кустарниковые сойки, проявляющие заботу о чужом потомстве. Существуют даже «опционально социальные» виды животных (некоторые пчёлы и другие): они ведут себя социально лишь иногда, часто в качестве реакции на определённые условия обитания, в остальных же случаях остаются одиночными.
Можно ли с помощью правила Гамильтона дать объяснение всем наблюдаемым в природе формам альтруизма? Споры об этом идут с 1960-х годов, когда предметом разногласий были уровни отбора. Правило Гамильтона рассматривает кооперацию как переменную, зависящую от степени родства, а вот теория, названная многоуровневым (групповым) отбором, применяет это правило не только в анализе взаимодействия в рамках отдельной группы организмов, но и между группами. Многие биологи уверены, что происходящий в природе межгрупповой отбор настолько слаб, что не оказывает существенного влияния на процесс адаптации в животном мире. Согласно «ортодоксальной» теории эволюции, естественный отбор идёт в основном внутри групп, и только в особых случаях имеет место межгрупповой отбор.
В последние годы, однако, несколько групп исследователей установили, что кин-отбор и многоуровневый отбор могут быть математически эквивалентными. По мнению Эндрю Гарднера (Andrew Gardner), биолога из Сент-Эндрюсского университета (University of St. Andrews) в Шотландии, эти два понятия — всего лишь разные способы элементарного описания корреляции между наследственностью и изменчивостью. «Если кин-отбор рассматривает соотношение прямых и косвенных выгод, — говорит он, — то многоуровневый отбор — внутригрупповых и межгрупповых».
В свете вышесказанного резонно предположить, что теория инклюзивной приспособленности успешно развивается. Но, по мнению таких критиков, как Мартин Новак (Martin Nowak, профессор биологии и математики Гарвардского университета (Harvard University)), эта теория плохо объясняет альтруизм или эусоциальность. Мало того, что, с точки зрения Новака, кин-отбор и многоуровневый отбор не эквивалентны, — гарвардский биолог считает ошибкой проводить оценку приспособленности животных, используя правило Гамильтона широкими математическими мазками.
Эта критика началась в 2010 году, когда гарвардские биологи Новак, Тарнита (Corina Tarnita) и Уилсон (E.O. Wilson) опубликовали в журнале Nature неоднозначную статью. Теорию инклюзивной приспособленности, заявили они, нельзя применять к реальным взаимодействиям, происходящим в дикой природе. По мнению авторов статьи, в данной теории слишком много сомнительных допущений. Наибольшие сомнения вызывает то, что выгоды и издержки альтруизма аддитивны и что их соотношение имеет линейный характер. К примеру, правило Гамильтона не может предсказать, получит ли помощь отдельная особь со стороны двух или более родственников, которым, чтобы оказать эту помощь, необходимо сотрудничать.
Более 100 биологов бросились яростно защищать теорию инклюзивной приспособленности от критики гарвардских коллег. Постепенно спор сосредоточился на правиле Гамильтона. В ответ на утверждение авторов статьи в Nature о некорректности частной, специфической версии этого правила, их оппоненты заявили, что в общей формулировке никакой некорректности нет.
После того, как биологи перешли к рассмотрению только общей версии правила Гамильтона, дискуссия двинулась дальше. По мнению Джонатана Бёрча (Jonathan Birch), философа из Лондонской школы экономики и политических наук (The London School of Economics and Political Science), специализирующегося на изучении социальной эволюции и биологических наук, «в какой-то степени можно утверждать, что «отрицатели» не соглашаются с теорией меньше, чем они думают». Сегодня дискуссия о правиле Гамильтона, по сути, сводится к двум моментам: во-первых, как его толковать, во-вторых, какие модели и в каких случаях нужно использовать.
Новак и другие заявляют, что данное правило в общей формулировке является тавтологией, истинность которой опытным путём установить нельзя. С их точки зрения, оно — всего лишь статистический трюизм об относительной эволюционной приспособленности разных групп, который не обладает объяснительной силой. «Оно не имеет прямого отношения к биологии, к естественному отбору, — утверждает Новак. — Это просто статистика, математическое отношение. Всё равно, что сказать „дважды два — четыре“».
Точку зрения Новака разделяет Бенджамин Аллен (Benjamin Allen), доцент кафедры математики в Колледже Эммануэль (Emmanuel College) в Бостоне (Массачусетс, США). «Общая формулировка правила всего лишь облекает в рациональную форму проведённые наблюдения, — говорит он. — Она не имеет предсказательной силы. Нельзя увидеть, как из одного факта закономерно вытекает другой».
Вместо гамильтоновой модели, Аллен и Новак предпочитают использовать такие, в основе которых лежит структура популяции. Как правило, они имеют детальный, каузальный и конкретный характер. Вместо того чтобы ставить во главу угла степень родства, они сосредотачиваются на выгодах и издержках совместных действий и задают конкретные вопросы о таких факторах, как мутации, наследование и взаимодействие. Например, в упомянутой выше статье 2010 года Новак, Тарнита и Уилсон объясняют рост эусоциальности у социальных насекомых тем, что естественный отбор делает выгодными для маленьких колоний стратегии выживания, в рамках которых королева живёт дольше остального населения колонии и откладывает много яиц.
Однако другие биологи считают, что при всех упрощениях и обобщениях правило Гамильтона всё же имеет ценность. Теория инклюзивной приспособленности даёт возможность ясно представить роль, которую играют кин-отбор и степени родства. По словам Бёрча, наивно рассматривать уравнение с тремя переменными как точный предиктор эволюционной динамики. Скорее его следует понимать как способ организации научных размышлений о причинах социальной эволюции, позволяющий учёным проводить различие между прямой и косвенной приспособленностью, и задавать дальнейшие вопросы, имея эту основу.
В качестве примера Бёрч приводит Dictyostelium discoideum, вид социальных амёбоподобных организмов. Когда среда обитания становится негостеприимной, эти одноклеточные животные объединяются и размножаются, коллективно высвобождая в воздух с верхушки стеблевидной нити выносливые споры. При этом размножаются только 80 процентов амёб, а остальные 20 процентов, не создавая споры, превращаются в стебелёк, принося себя в жертву большинству.
Чтобы понять эволюционную логику этого поведения, говорит Бёрч, нужно взять правило Гамильтона и сделать его отправной точкой для изучения того, как связаны клетки стебля и тела. «Правило Гамильтона подсказывает исследователям, где искать в первую очередь, — утверждает биолог. — Затем можно выйти за его рамки и построить более точную модель, которая включает экологические параметры, относящиеся к данному конкретному случаю».
Возможно, важным шагом в деле устранения разрыва между «общим» и «экологическим» подходами, первый из которых требует сосредоточиться на степенях родства, а второй — на выгодах и издержках, стала новая статья.
Как неопределённость способствует альтруизму
Исследователи нашли в природе контринтуитивные примеры сотрудничества, которые, похоже, не подчиняются правилу Гамильтона. К примеру, некоторые животные, жертвуя возможностью иметь собственное потомство, идут на помощь отдельной особи, не являясь её близкими родственниками. В других противоречащих теории случаях, альтруистическое поведение носит невероятно расточительный характер и даже, похоже, не очень-то улучшает выживание потомства братьев и сестёр, если вообще улучшает. У пчёл одного из видов, который считается опционально социальным — его представители могут выбирать, жить или не жить в колониях — исследователи обнаружили, что прижизненная репродуктивная успешность гнездящихся одиночек почти вдвое выше, чем особей, живущих в колониях.
Такие ситуации, похоже, характерны для непредсказуемых или враждебных условий обитания. Чтобы объяснить странные исключения, группа исследователей во главе с Сейриан Самнер (Seirian Sumner), поведенческим экологом из Университетского колледжа Лондона (University College London), и Патриком Кеннеди (Patrick Kennedy), аспирантом Бристольского университета (University of Bristol), взялась расширить правило Гамильтона с помощью концепции минимизации рисков. Минимизация рисков (хеджирование) — это стратегия управления рисками, которая ранее не учитывалась в математических моделях альтруистического поведения.
Самнер и Кеннеди обратили внимание на то, что, используя правило Гамильтона, учёные обычно рассчитывают приспособленность исходя из среднего числа потомков, производимых индивидами в дикой природе. Такая модель игнорирует тот факт, что при случайных изменениях окружающей среды количество производимых потомков становится неустойчивым. Когда условия обитания резко флуктуируют — в одном году пищи мало, а в следующем — с избытком, или паразиты существенно уменьшили произведённое потомство, или погода бросается из крайности в крайность, — выгоды, которые даёт кооперация, также меняются. Поэтому для оценки приспособленности следует использовать дисперсию количества произведённого потомства.
Иными словами, важно, чтобы репродуктивная успешность особи соответствовала средним показателям, а не просто была выше, чем у других. В неопределённой обстановке минимизация рисков за счёт помощи другим становится весьма привлекательной стратегией поведения — она повышает вероятность того, что некоторые общие гены выживут даже в том случае, когда пресечётся собственная родословная данной особи. Усилия, направленные на помощь другим даже в ущерб дальнейшей репродуктивной успешности, впоследствии работают как страховой полис.
Самнер, Кеннеди и их коллеги обнаружили, что неопределённость среды может снизить порог, на котором индивидам нужно будет начать сотрудничать. «В среднем,— говорит Кеннеди, — гены, которые выигрывают в долгосрочной перспективе, не обязательно те гены, которые ведут к максимальному среднему количеству потомства».
Шэн-Фэн Шень (Sheng-Feng Shen), младший научный сотрудник тайваньской Академии Синика (Academia Sinica), считает, что результаты работы Самнер и Кеннеди помогут будущим моделям инклюзивной приспособленности стать похожими на модели, в основе которых лежит динамика популяций. «Статья прекрасно объясняет, почему спорят представители моделей данных типов», — говорит он. Самнер и Кеннеди переделали правило Гамильтона так, что оно стало больше соответствовать биологическим и экологическим требованиям, которые предъявляли к теории инклюзивной приспособленности её критики.
Чтобы выяснить, какие условия обитания наиболее благоприятствуют кооперации особей, и в какой степени эта кооперация связана с непредсказуемостью окружающей среды, необходимы эмпирические полевые исследования. Но вдобавок, считает Шень, требуется дальнейшее расширение теории. К примеру, теоретическая модель, которую используют в настоящее время, исходит из того, что поколения особей не сосуществуют одновременно. Такое исходное допущение работает в случае микробных сообществ, биоплёнок и т.п., но его необходимо существенно скорректировать, чтобы дать адекватное описание кооперации позвоночных.
Новую модель можно будет применять даже к исследованиям кин-отбора у растений. Сьюзан Дадли (Susan Dudley), эволюционный эколог из канадского Университета Макмастера (McMaster University), предлагает приглядеться к морской горчице — растению, типичному для Великих озёр, которая производит семена с различными механизмами рассеивания. Некоторые из её семян, упав на землю, оказываются в одиночестве, а другие образуют группы, в которые могут входить не только родственники. «Было бы неплохо осмыслить это в рамках системы, позволяющей учитывать как минимизацию рисков, так и кин-отбор», — говорит она.
И хотя расширенное правило Гамильтона предназначено для выяснения факторов, побуждающих организмы к социальному поведению, оно может также помочь лучше разобраться с тем, как возникло жёсткое эусоциальное поведение пчёл, муравьёв и других насекомых.
Важность моногамии
Несмотря на то, что гамильтоновская гипотеза о роли гаплодиплоидии была опровергнута, исследователи продолжили использовать формы родства и правило Гамильтона для объяснения эусоциальности у социальных насекомых. Сегодня доминирует теория, которую сформулировал Якобус Бумсма (Jacobus Boomsma), биолог-эволюционист из Копенгагенского университета (дат. Københavns Universitet). Согласно этой теории, эусоциальное поведение является следствием строгой женской моногамии. К примеру, у муравьёв, пчёл и ос королева спаривается только с одним самцом: она способна хранить и использовать сперму, полученную во время одного-единственного «брачного полёта», в течение всей своей репродуктивной жизни. Поскольку королева термитов хранить сперму не умеет, рядом с ней всегда находится король.
Поскольку у всех членов колонии или улья одни и те же родители, у индивидов в среднем столько же генов, общих с их братьями и сёстрами, сколько генов, общих с их собственным потомством: по правилу Гамильтона в обоих случаях r имеет среднее значение ½ (для гаплодиплоидных организмов это остаётся верным, так как значения r ¾ и ¼ соответственно для сестёр и братьев дают среднее значение ½). Следовательно, если альтруистическое поведение несёт хотя бы крохотную выгоду, этого достаточно для того, чтобы склонить чашу весов в сторону социальной эволюции и появления каст, представители которых заботятся о братьях и сёстрах вместо собственного потомства. «По всей видимости, только строгая пожизненная верность родителей друг другу могла породить безусловную верность репродуктивному альтруизму», — заявил Бумсма в электронном письме.
Пока что исследования эволюции эусоциальных организмов подтверждают теорию моногамии: установлено, что предки современных эусоциальных муравьёв, ос и пчёл, а также эусоциальных щёлкающих креветок, обитающих в коралловых рифах у берегов Белиза, были моногамными.
Но, даже если считать теорию моногамии не вызывающей сомнений, «есть много тонкостей в процессах формирования в данных сообществах иерархического доминирования и в том, как эти сообщества поддерживают стабильность, — подчёркивает Сандра Рехан (Sandra Rehan), биолог из Университета Нью-Гэмпшира (University of New Hampshire). — Тут мало просто сказать, что это — социально, а то — эусоциально».
Наверное, для объяснения эусоциальности не всегда достаточно одного лишь анализа родственных связей. Гипотеза о моногамии указывает на условия, необходимые для превращения простой кооперации в эусоциальное поведение и иерархическое взаимодействие с жёстким распределением ролей, но что заставило животных некоторых видов осуществить это необратимое превращение? Ответу на данный вопрос могут способствовать исследования Кеннеди. По его мнению, необходимо выяснить, каким образом экологическая волатильность влияет на издержки и выгоду, связанные с развитием эусоциальности. Возможно, примитивная эусоциальность возникает под воздействием случайных изменений окружающей среды. Кеннеди считает, что установить, так ли это, можно путём исследования опционально социальных видов, у представителей которых всё ещё есть выбор — сотрудничать или нет. «Не все моногамные [муравьи, пчёлы и осы] стали эусоциальными, — отмечает Гарднер. — Изучая экологическую волатильность, можно, в принципе, объяснить, почему так вышло».
Химия социальной сплочённости
При всех своих недостатках, правило Гамильтона применяется и до сих пор играет важную роль в исследованиях социального и эусоциального поведения. Но оно всегда используется с поправками и дополнениями. Помимо объединения теории инклюзивной приспособленности с динамикой популяций, как предлагал Шень, необходима интеграция и с другими формами научных исследований.
Учёных интересуют не только истоки эусоциальности. Им нужно выяснить и то, что позволило закрепить её основы на генном уровне. Например, в одной из статей февральского номера журнала Nature Ecology & Evolution геномы термитов и тараканов, неэусоциальных предков термитов, были подвергнуты анализу. Установлено, что в ходе эволюции тараканов, количество генов, кодирующих белки, называемые вкусовыми рецепторами, значительно расширилось. Впоследствии, в ходе эволюции термитов, у этих рецепторов появилась новая работа. Будучи ранее всего лишь средством восприятия химических сигналов, поступающих из окружающей среды, рецепторы приобрели более специфические функции: они стали реагировать на сигналы, связанные с деятельностью термитов — такими её формами, как кормление, откладывание яиц и агрессивное поведение.
Ещё одно проведённое ранее исследование показало, что хотя муравьи, пчёлы и осы стали эусоциальными через 50 миллионов лет после термитов, они, как и термиты, существенно расширили функции белков-рецепторов, только не вкусовых, а обонятельных. «Нам известны две независимые друг от друга линии социальной эволюции насекомых, но в обоих случаях очень много схожего», — говорит Эрих Борнберг-Бауэр (Erich Bornberg-Bauer), молекулярный биолог из Вестфальского университета имени Вильгельма (нем. Westfälische Wilhelms-Universität, англ. University of Münster), Германия, и один из авторов данного исследования. Обнаруженное сходство свидетельствует о мощном влиянии на социальное поведение химического распознавания, по крайней мере, у насекомых.
В настоящее время изучение такого рода основ социального поведения осуществляется в отрыве от исследований Кеннеди и других биологов, стремящихся выяснить, какие эволюционные факторы делают развитие социальным. Например, остаётся неясным, являлось ли развитие хемосенсорной системы термитов прямым следствием того, что она была необходима для помощи родственникам. «Это нельзя установить путём простых геномных сравнений, — подчёркивает Ксавьер Белльес (Xavier Bellés), биолог из барселонского Института эволюционной биологии (катал. Institut de Biologia Evolutiva, исп. Instituto de Biología Evolutiva) и соавтор вышеупомянутого исследования. — Анализ показал, что геном тараканов может производить в два раза больше белков, чем секвенированные геномы термитов, хотя термиты гораздо социальней тараканов».
Чтобы создать научную картину социальной эволюции, нужно понять, как совместить все полученные знания и подходы. Путём одновременного учёта разнообразных эволюционных факторов, как ведущих, так и менее влиятельных, каковыми являются те, что определяют изменение генома, — увы, до этого ещё очень далеко, — исследователи смогут, наконец, распутать тайну эусоциальности. Хорошим началом послужит разработка более унифицированного математического аппарата.
